The Genome Sequence of the Leaf-Cutter Ant Atta cephalotes Reveals Insights into Its Obligate Symbiotic Lifestyle

• DOI: 10.1371/journal.pgen.1002007
• Publication Date: 2011-02-11T21:45:14Z
• Authors: Garret Suen; Clotilde Teiling; Lewyn Li; Carson Holt; Ehab Abouheif; Erich Bornberg-Bauer; Pascal Bouffard; Eric J. Caldera; Elizabeth Cash; Amy Cavanaugh; Olgert Denas; Eran Elhaik; Marie-Julie Favé; Jürgen Gadau; Joshua D. Gibson; Dan Graur; Kirk J. Grubbs; Darren E. Hagen; Timothy T. Harkins; Martin Helmkampf; Hao Hu; Brian R. Johnson; Jay Kim; Sarah E. Marsh; Joseph A. Moeller; Mónica C. Muñoz-T...; Marguerite C. Murphy; Meredith C. Naughton; Surabhi Nigam; Rick Overson; Rajendhran Rajakumar; Justin T. Reese; Jarrod J. Scott; Chris R. Smith; Shu Tao; Neil D. Tsutsui; Lumi Viljakainen; Lothar Wissler; Mark D. Yandell; Fabian Zimmer; James Taylor; Steven C. Slater; Sandra W. Clifton; Wesley C. Warren; Christine G. Elsik; Christopher D. Smith; George M. Weinstock; Nicole M. Gerardo; Cameron R. Currie
• Keywords: 0301 basic medicine; Genome, Insect; 590; Evolutionary biology; QH426-470; Gene; Agricultural and Biological Sciences; Fungus; Genome; Mutualism (biology); Life Sciences; Ant colony; Algorithm; Insect Proteins; Impact of Pollinator Decline on Ecosystems and Agriculture; Insect Symbiosis and Microbial Interactions; Sequence Analysis; Research Article; Genomic Insights into Social Insects and Symbiosis; Arginine; Obligate; 03 medical and health sciences; Biochemistry, Genetics and Molecular Biology; Genetics; Animals; Ant colony optimization algorithms; Symbiosis; Biology; Ecology, Evolution, Behavior and Systematics; Sequence assembly; Base Sequence; Bacteria; Ants; Human Genome; Fungi; Botany; DNA; Sequence Analysis, DNA; Hymenoptera; Computer science; Plant Leaves; FOS: Biological sciences; Insect Science; Atta; Gene expression; Serine Proteases; Transcriptome; Insect; Developmental Biology

Leaf-cutter ants are one of the most important herbivorous insects in the Neotropics, harvesting vast quantities of fresh leaf material. The ants use leaves to cultivate a fungus that serves as the colony's primary food source. This obligate ant-fungus mutualism is one of the few occurrences of farming by non-humans and likely facilitated the formation of their massive colonies. Mature leaf-cutter ant colonies contain millions of workers ranging in size from small garden tenders to large soldiers, resulting in one of the most complex polymorphic caste systems within ants. To begin uncovering the genomic underpinnings of this system, we sequenced the genome of Atta cephalotes using 454 pyrosequencing. One prediction from this ant's lifestyle is that it has undergone genetic modifications that reflect its obligate dependence on the fungus for nutrients. Analysis of this genome sequence is consistent with this hypothesis, as we find evidence for reductions in genes related to nutrient acquisition. These include extensive reductions in serine proteases (which are likely unnecessary because proteolysis is not a primary mechanism used to process nutrients obtained from the fungus), a loss of genes involved in arginine biosynthesis (suggesting that this amino acid is obtained from the fungus), and the absence of a hexamerin (which sequesters amino acids during larval development in other insects). Following recent reports of genome sequences from other insects that engage in symbioses with beneficial microbes, the A. cephalotes genome provides new insights into the symbiotic lifestyle of this ant and advances our understanding of host-microbe symbioses.<br/>يعد النمل قاطع الأوراق أحد أهم الحشرات العاشبة في المناطق المدارية الحديثة، حيث يحصد كميات هائلة من مواد الأوراق الطازجة. يستخدم النمل الأوراق لزراعة فطر يعمل كمصدر غذائي أساسي للمستعمرة. هذا التبادلية الملزمة للفطريات هي واحدة من الحوادث القليلة للزراعة من قبل غير البشر ومن المحتمل أن تسهل تكوين مستعمراتهم الضخمة. تحتوي مستعمرات النمل الناضجة على ملايين العمال الذين تتراوح أحجامهم من مناقصات الحدائق الصغيرة إلى الجنود الكبار، مما يؤدي إلى واحدة من أكثر أنظمة الطبقات متعددة الأشكال تعقيدًا داخل النمل. للبدء في الكشف عن الأسس الجينية لهذا النظام، قمنا بتسلسل جينوم عطا رأسيات باستخدام 454 تسلسل حراري. أحد التنبؤات من نمط حياة هذه النملة هو أنها خضعت لتعديلات وراثية تعكس اعتمادها الإلزامي على الفطريات للحصول على العناصر الغذائية. يتوافق تحليل تسلسل الجينوم هذا مع هذه الفرضية، حيث نجد أدلة على انخفاض الجينات المتعلقة باكتساب المغذيات. وتشمل هذه التخفيضات المكثفة في بروتياز السيرين (والتي من المحتمل أن تكون غير ضرورية لأن التحلل البروتيني ليس آلية أساسية تستخدم لمعالجة العناصر الغذائية التي تم الحصول عليها من الفطريات)، وفقدان الجينات المشاركة في التخليق الحيوي للأرجينين (مما يشير إلى أن هذا الحمض الأميني يتم الحصول عليه من الفطريات)، وغياب الهكساميرين (الذي يعزل الأحماض الأمينية أثناء تطور اليرقات في الحشرات الأخرى). بعد التقارير الأخيرة عن تسلسل الجينوم من الحشرات الأخرى التي تشارك في التعايش مع الميكروبات المفيدة، يوفر جينوم A. cephalotes رؤى جديدة حول نمط الحياة التكافلي لهذه النملة ويعزز فهمنا للتعايش بين المضيف والميكروبات.<br/>Las hormigas cortadoras de hojas son uno de los insectos herbívoros más importantes en el Neotrópico, cosechando grandes cantidades de material foliar fresco. Las hormigas usan hojas para cultivar un hongo que sirve como principal fuente de alimento de la colonia. Este mutualismo obligado entre hormigas y hongos es uno de los pocos casos de cultivo por parte de no humanos y probablemente facilitó la formación de sus colonias masivas. Las colonias de hormigas cortadoras de hojas maduras contienen millones de trabajadores que varían en tamaño, desde pequeños tenderos de jardín hasta grandes soldados, lo que resulta en uno de los sistemas de castas polimórficas más complejos dentro de las hormigas. Para comenzar a descubrir los fundamentos genómicos de este sistema, secuenciamos el genoma de Atta cephalotes utilizando pirosecuenciación 454. Una predicción del estilo de vida de esta hormiga es que ha sufrido modificaciones genéticas que reflejan su dependencia obligada del hongo para obtener nutrientes. El análisis de esta secuencia del genoma es consistente con esta hipótesis, ya que encontramos evidencia de reducciones en los genes relacionados con la adquisición de nutrientes. Estos incluyen reducciones extensas en las serina proteasas (que probablemente sean innecesarias porque la proteólisis no es un mecanismo primario utilizado para procesar los nutrientes obtenidos del hongo), una pérdida de genes involucrados en la biosíntesis de arginina (lo que sugiere que este aminoácido se obtiene del hongo) y la ausencia de una hexamerina (que secuestra los aminoácidos durante el desarrollo larvario en otros insectos). Tras informes recientes de secuencias genómicas de otros insectos que participan en simbiosis con microbios beneficiosos, el genoma de A. cephalotes proporciona nuevos conocimientos sobre el estilo de vida simbiótico de esta hormiga y avanza en nuestra comprensión de las simbiosis huésped-microbio.<br/>Les fourmis coupeuses de feuilles sont l'un des insectes herbivores les plus importants des Néotropiques, récoltant de grandes quantités de feuilles fraîches. Les fourmis utilisent des feuilles pour cultiver un champignon qui sert de principale source de nourriture à la colonie. Ce mutualisme obligatoire des champignons fourmis est l'un des rares cas d'agriculture par des non-humains et a probablement facilité la formation de leurs colonies massives. Les colonies de fourmis coupeuses de feuilles matures comptent des millions de travailleurs, allant des petites tentes de jardin aux grands soldats, ce qui en fait l'un des systèmes de castes polymorphes les plus complexes chez les fourmis. Pour commencer à découvrir les fondements génomiques de ce système, nous avons séquencé le génome des céphalotes Atta en utilisant 454 pyroséquençage. Une prédiction du mode de vie de cette fourmi est qu'elle a subi des modifications génétiques qui reflètent sa dépendance obligatoire au champignon pour les nutriments. L'analyse de cette séquence génomique est cohérente avec cette hypothèse, car nous trouvons des preuves de réductions des gènes liées à l'acquisition des nutriments. Il s'agit notamment de réductions importantes des sérine protéases (qui sont probablement inutiles car la protéolyse n'est pas un mécanisme principal utilisé pour traiter les nutriments obtenus à partir du champignon), d'une perte de gènes impliqués dans la biosynthèse de l'arginine (suggérant que cet acide aminé est obtenu à partir du champignon) et de l'absence d'hexamérine (qui séquestre les acides aminés pendant le développement larvaire chez d'autres insectes). Suite à des rapports récents de séquences génomiques d'autres insectes qui s'engagent dans des symbioses avec des microbes bénéfiques, le génome d'A. céphalotes fournit de nouvelles informations sur le mode de vie symbiotique de cette fourmi et fait progresser notre compréhension des symbioses hôte-microbe.<br/>