Continent-Wide Decoupling of Y-Chromosomal Genetic Variation from Language and Geography in Native South Americans

• DOI: 10.1371/journal.pgen.1003460
• Publication Date: 2013-04-11T20:50:54Z
• Authors: Lutz Roewer; Michael Nothnagel; Leonor Gusmão; Veronica Gomes; Miguel González; Daniel Corach; Andrea Sala; Evguenia Alechine; Teresinha Palha; Ney Santos; Andrea Ribeiro-do...; Maria Geppert; Sascha Willuweit; Marion Nagy; Sarah Zweynert; Miriam Baeta; Carolina Núñez; Begoña Martínez-J...; Fabricio González...; Elizeu Fagundes d...; Dayse Aparecida d...; Juan José Builes; Daniel Turbón; Ana Maria Lopez P...; Eduardo Arroyo-Pardo; Ulises Toscanini; Lisbeth Borjas; Claudia Barletta; Elizabeth Ewart; Sidney Santos; Michael Krawczak
• Keywords: Male; 0301 basic medicine; History; Genetic Structure; Evolutionary biology; QH426-470; Gene; Sociology; Y Chromosome; Haplotype; Genetic admixture; Phylogeny; Population Structure; Language; Geography; Extant taxon; Life Sciences; Founder effect; FOS: Sociology; Europe; Population Genetic Structure and Dynamics; Research Article; Genotype; Indis de l'Amèrica del Sud; Population; Real-Time Polymerase Chain Reaction; Polymorphism, Single Nucleotide; Genealogy; Evolutionary genetics; Genètica de poblacions humanes; 03 medical and health sciences; Indians of South America; Population Groups; Biochemistry, Genetics and Molecular Biology; Genetics; Humans; Genetic variation; Molecular Biology; Biology; Demography; Chromosomes, Human, Y; Indians, South American; Human population genetics; Central America; Linguistics; Genètica evolutiva; South America; Haplotypes; Genomic Analysis of Ancient DNA; FOS: Biological sciences; Genètica; Microsatellite Repeats; Phylogenetic tree

كشفت العديد من الدراسات التي أجريت على السكان البشريين في أوروبا وآسيا عن وجود توافق بين بنيتهم الجينية الموجودة والنمط الإقليمي السائد للجغرافيا واللغة. ومع ذلك، بالنسبة للأمريكيين الجنوبيين الأصليين، كانت هذه الأدلة غير متوفرة حتى الآن. لذلك، درسنا العلاقة بين النمط الجيني الكروموسومي Y من ناحية، والأصل الجغرافي للذكور والانتماء اللغوي من ناحية أخرى، في أكبر دراسة لسكان أمريكا الجنوبية حتى الآن من حيث عينات الأفراد والسكان. تم تنميط ما مجموعه 1011 فردًا، يمثلون 50 من السكان القبليين من 81 مستوطنة، لما يصل إلى 17 علامة تكرار ترادفي قصير (STR) و 16 تعدد أشكال نيوكليوتيدات مفردة (Y - SNPs)، حيث حل الأخير السلالات الوراثية Q و C. لم تظهر أي بنية تقريبًا للاختلاف الجيني الكروموسومي Y الموجود لذكور أمريكا الجنوبية والذي يمكن أن يكون مرتبطًا بشكل معقول بعلاقاتهم الجغرافية واللغوية بين القبائل. يتوافق هذا الانفصال على مستوى القارة مع الاستيطان السريع للقارة متبوعًا بفترات طويلة من العزلة في مجموعات صغيرة. علاوة على ذلك، لأول مرة، حددنا مجموعة جغرافية متميزة من سلالات Y - SNP C - M217 (C3 *) في أمريكا الجنوبية. مثل هذه الأنماط الفردية غائبة فعليًا عن أمريكا الشمالية والوسطى، ولكنها تحدث بتواتر عالٍ في آسيا. جنبًا إلى جنب مع الارتباط الذاتي Y - STR المحصور محليًا والملاحظ في دراستنا ككل، تشير البيانات المتاحة إلى إدخال متأخر لـ C3 * إلى أمريكا الجنوبية منذ ما لا يزيد عن 6000 عام، ربما عبر الطرق الساحلية أو عبر المحيط الهادئ. كشفت عمليات المحاكاة المكثفة أن النقص الملحوظ في مجموعة هابلوغروب C3 * بين سكان أمريكا الشمالية والوسطى الموجودين لا يتوافق إلا مع مستويات الهجرة المنخفضة بين مجموعات أسلاف حاملات C3 * وغير الحاملات. باختصار، تسلط بياناتنا الضوء على حقيقة أنه لا يمكن توقع وجود علاقة واضحة بين البنية الوراثية والجغرافية/الثقافية إلا في ظل ظروف محددة للغاية، والتي من المحتمل ألا يكون أسلاف الأمريكيين الجنوبيين الأصليين قد استوفوا معظمها.<br/>Numerosos estudios de poblaciones humanas en Europa y Asia han revelado una concordancia entre su estructura genética existente y el patrón regional predominante de geografía y lenguaje. Sin embargo, para los nativos sudamericanos, tal evidencia ha faltado hasta ahora. Por lo tanto, examinamos la relación entre el genotipo cromosómico Y por un lado, y el origen geográfico masculino y la afiliación lingüística por el otro, en el estudio más grande de nativos sudamericanos hasta la fecha en términos de individuos y poblaciones muestreados. Un total de 1011 individuos, que representan 50 poblaciones tribales de 81 asentamientos, fueron genotipados para hasta 17 marcadores de repetición corta en tándem (Str) y 16 polimorfismos de un solo nucleótido (Y-SNP), estos últimos resolviendo los linajes filogenéticos Q y C. Prácticamente no se hizo evidente ninguna estructura para la variación genética cromosómica Y existente de los machos sudamericanos que pudiera relacionarse sensiblemente con sus relaciones geográficas y lingüísticas intertribales. Este desacoplamiento en todo el continente es consistente con un rápido poblamiento del continente seguido de largos períodos de aislamiento en pequeños grupos. Además, por primera vez, identificamos un grupo geográfico distinto de linajes Y-SNP C-M217 (C3*) en América del Sur. Tales haplotipos están prácticamente ausentes en América del Norte y Central, pero ocurren con alta frecuencia en Asia. Junto con la autocorrelación Y-STR localmente confinada observada en nuestro estudio en su conjunto, los datos disponibles sugieren, por lo tanto, una introducción tardía de C3* en América del Sur hace no más de 6.000 años, tal vez a través de rutas costeras o transpacíficas. Amplias simulaciones revelaron que la falta observada de haplogrupo C3* entre los nativos norteamericanos y centroamericanos existentes solo es compatible con bajos niveles de migración entre las poblaciones ancestrales de portadores C3* y no portadores. En resumen, nuestros datos destacan el hecho de que solo se puede esperar una correlación pronunciada entre la estructura genética y geográfica/cultural en condiciones muy específicas, la mayoría de las cuales probablemente no hayan sido cumplidas por los antepasados de los nativos sudamericanos.<br/>Numerous studies of human populations in Europe and Asia have revealed a concordance between their extant genetic structure and the prevailing regional pattern of geography and language. For native South Americans, however, such evidence has been lacking so far. Therefore, we examined the relationship between Y-chromosomal genotype on the one hand, and male geographic origin and linguistic affiliation on the other, in the largest study of South American natives to date in terms of sampled individuals and populations. A total of 1,011 individuals, representing 50 tribal populations from 81 settlements, were genotyped for up to 17 short tandem repeat (STR) markers and 16 single nucleotide polymorphisms (Y-SNPs), the latter resolving phylogenetic lineages Q and C. Virtually no structure became apparent for the extant Y-chromosomal genetic variation of South American males that could sensibly be related to their inter-tribal geographic and linguistic relationships. This continent-wide decoupling is consistent with a rapid peopling of the continent followed by long periods of isolation in small groups. Furthermore, for the first time, we identified a distinct geographical cluster of Y-SNP lineages C-M217 (C3*) in South America. Such haplotypes are virtually absent from North and Central America, but occur at high frequency in Asia. Together with the locally confined Y-STR autocorrelation observed in our study as a whole, the available data therefore suggest a late introduction of C3* into South America no more than 6,000 years ago, perhaps via coastal or trans-Pacific routes. Extensive simulations revealed that the observed lack of haplogroup C3* among extant North and Central American natives is only compatible with low levels of migration between the ancestor populations of C3* carriers and non-carriers. In summary, our data highlight the fact that a pronounced correlation between genetic and geographic/cultural structure can only be expected under very specific conditions, most of which are likely not to have been met by the ancestors of native South Americans.<br/>De nombreuses études sur les populations humaines en Europe et en Asie ont révélé une concordance entre leur structure génétique existante et le modèle régional dominant de géographie et de langue. Pour les Sud-Américains de souche, cependant, de telles preuves font défaut jusqu'à présent. Par conséquent, nous avons examiné la relation entre le génotype du chromosome Y, d'une part, et l'origine géographique et l'affiliation linguistique des hommes, d'autre part, dans la plus grande étude sur les indigènes d'Amérique du Sud à ce jour en termes d'individus et de populations échantillonnés. Au total, 1 011 individus, représentant 50 populations tribales de 81 établissements, ont été génotypés pour jusqu'à 17 marqueurs de répétition en tandem court (STR) et 16 polymorphismes mononucléotidiques (Y-SNP), ces derniers résolvant les lignées phylogénétiques Q et C. Pratiquement aucune structure n'est apparue pour la variation génétique chromosomique Y existante des mâles sud-américains qui pourrait être raisonnablement liée à leurs relations géographiques et linguistiques intertribales. Ce découplage à l'échelle du continent est cohérent avec un peuplement rapide du continent suivi de longues périodes d'isolement en petits groupes. De plus, pour la première fois, nous avons identifié un groupe géographique distinct de lignées Y-SNP C-M217 (C3*) en Amérique du Sud. De tels haplotypes sont pratiquement absents en Amérique du Nord et en Amérique centrale, mais se produisent à haute fréquence en Asie. Avec l'autocorrélation Y-STR localement confinée observée dans notre étude dans son ensemble, les données disponibles suggèrent donc une introduction tardive de C3* en Amérique du Sud il n'y a pas plus de 6 000 ans, peut-être par des routes côtières ou transpacifiques. Des simulations approfondies ont révélé que l'absence observée d'haplogroupe C3* chez les indigènes existants d'Amérique du Nord et d'Amérique centrale n'est compatible qu'avec de faibles niveaux de migration entre les populations ancestrales de porteurs et de non porteurs de C3*. En résumé, nos données soulignent le fait qu'une corrélation prononcée entre la structure génétique et géographique/culturelle ne peut être attendue que dans des conditions très spécifiques, dont la plupart ne sont probablement pas rencontrées par les ancêtres des Sud-Américains natifs.<br/>