Cytological Anal Squamous Intraepithelial Lesions Associated with Anal High-Risk Human Papillomavirus Infections among Men Who Have Sex with Men in Northern Thailand

• DOI: 10.1371/journal.pone.0156280
• Publication Date: 2016-05-26T13:45:54Z
• Authors: Darin Ruanpeng; Suwat Chariyalertsak; Quanhathai Kaewpo...; Taweewat Supindham; Jongkolnee Settakorn; Kornkanok Sukpan; Utaiwan Utaipat; Toshiyuki Miura; Natthapol Kosashu...; Pongpun Saokhieo; Radchanok Songsupa; Antika Wongthanee
• Keywords: Male; Epidemiology; 0302 clinical medicine; Risk Factors; Prevalence; Ascus (bryozoa); Papillomaviridae; Internal medicine; Cancer; Q; Squamous intraepithelial lesion; R; Human immunodeficiency virus (HIV); Middle Aged; Thailand; 3. Good health; Obstetrics; Men who have sex with men; Medicine; Male Circumcision for HIV Prevention and Penile Health; Female; Squamous Intraepithelial Lesions of the Cervix; Genital warts; Research Article; Papanicolaou Test; Adult; Adolescent; Genotype; Science; Sexual Behavior; Human Papillomavirus and Cervical Cancer Epidemiology; Immunology; Ascospore; Young Adult; 03 medical and health sciences; Health Sciences; Humans; Syphilis; Homosexuality, Male; Biology; Anus Diseases; Cervical intraepithelial neoplasia; FOS: Clinical medicine; Papillomavirus Infections; Botany; Spore; Treatment and Management of Anal Cancer; Gynecology; Anal Cancer; Cervical cancer; Surgery; Anal cancer

Anal cancer, one of human papillomavirus (HPV) related malignancies, has increased in recent decades, particularly among men who have sex with men (MSM) and HIV-infected (HIV+) persons. We aimed to explore the prevalence of anal squamous intraepithelial lesions (ASIL) using Papanicolau (Pap) screening among MSM in northern Thailand and its associated factors.Two hundreds MSM aged ≥18 years reporting receptive anal intercourse in the prior 6 months were recruited from July 2012 through January 2013. Medical history and behavioral data were collected by staff interview and computer-assisted self interview. Anal Pap smear, HPV genotyping, and HIV testing were performed. Two pathologists blinded to HPV and HIV status reported cytologic results by Bethesda classification.Mean age was 27.2 years (range 18-54). Overall, 86 (43.0%) had ASIL: 28 (14.2%) with atypical cells of undetermined significance (ASCUS), 1 (0.5%) with atypical squamous cells-cannot exclude high-grade squamous intraepithelial lesion (ASC-H), 56 (28.4%) with low-grade squamous intraepithelial lesion (LSIL), and 1 (0.5%) with high-grade squamous intraepithelial lesion (HSIL). ASIL was associated by univariate analysis (p ≤0.05) with older age, gender identity other than bisexual (i.e., gay men and transgender women), rectal douching, anal symptoms, genital warts, HIV positivity, and high-risk-HPV infection. However, on multiple logistic regression ASIL was associated only with high-risk HPV type (p = 0.002) and HIV infection (p = 0.01).ASIL is quite common in high-risk MSM in northern Thailand and is associated with high-risk HPV types and HIV infection. Routine anal Pap screening should be considered, given the high frequency of ASIL, particularly in the HIV+. High resolution anoscopy (HRA), not done here, should be to confirm PAP smears whose sensitivity and specificity are quite variable. Timely HPV vaccination should be considered for this population.<br/>ازداد سرطان الشرج، وهو أحد الأورام الخبيثة المرتبطة بفيروس الورم الحليمي البشري (HPV)، في العقود الأخيرة، لا سيما بين الرجال الذين يمارسون الجنس مع الرجال (MSM) والأشخاص المصابين بفيروس نقص المناعة البشرية (HIV+). كنا نهدف إلى استكشاف انتشار الآفات داخل الظهارة الحرشفية الشرجية (ASIL) باستخدام فحص بابانيكولاو (PAP) بين الرجال الذين يمارسون الجنس مع الرجال في شمال تايلاند والعوامل المرتبطة بها. تم توظيف مائتين من الرجال الذين يمارسون الجنس مع الرجال الذين تتراوح أعمارهم بين 18 عامًا والذين أبلغوا عن الجماع الشرجي الاستقبالي في الأشهر الستة السابقة من يوليو 2012 حتى يناير 2013. تم جمع التاريخ الطبي والبيانات السلوكية من خلال مقابلة الموظفين والمقابلة الذاتية بمساعدة الكمبيوتر. تم إجراء مسحة عنق الرحم الشرجية والتنميط الجيني لفيروس الورم الحليمي البشري واختبار فيروس نقص المناعة البشرية. أبلغ اثنان من أخصائيي علم الأمراض الذين أصيبوا بالعمى عن حالة فيروس الورم الحليمي البشري وفيروس نقص المناعة البشرية عن نتائج خلوية حسب تصنيف بيثيسدا. كان متوسط العمر 27.2 عامًا (النطاق 18-54). بشكل عام، كان لدى 86 (43.0 ٪) التهاب الفقار الروماتويدي: 28 (14.2 ٪) مع خلايا غير نمطية ذات أهمية غير محددة (أسكوس)، 1 (0.5 ٪) مع خلايا حرشفية غير نمطية - لا يمكن استبعاد الآفة داخل الظهارة الحرشفية عالية الدرجة (ASC - H)، 56 (28.4 ٪) مع آفة داخل الظهارة الحرشفية منخفضة الدرجة (LSIL)، و 1 (0.5 ٪) مع آفة داخل الظهارة الحرشفية عالية الدرجة (HSIL). ارتبطت ASIL بالتحليل أحادي المتغير (p ≤0.05) مع كبار السن، والهوية الجنسية بخلاف ثنائيي الجنس (أي الرجال المثليين والنساء المتحولين جنسياً)، وغسل المستقيم، وأعراض الشرج، والثآليل التناسلية، وإيجابية فيروس نقص المناعة البشرية، وعدوى فيروس الورم الحليمي البشري عالية الخطورة. ومع ذلك، في الانحدار اللوجستي المتعدد، ارتبط ASIL فقط بنوع فيروس الورم الحليمي البشري عالي الخطورة (p = 0.002) وعدوى فيروس نقص المناعة البشرية (p = 0.01). ASIL شائع جدًا في الرجال الذين يمارسون الجنس مع الرجال ذوي الخطورة العالية في شمال تايلاند ويرتبط بأنواع فيروس الورم الحليمي البشري عالي الخطورة وعدوى فيروس نقص المناعة البشرية. يجب النظر في فحص عنق الرحم الشرجي الروتيني، بالنظر إلى التكرار العالي لـ ASIL، خاصة في فيروس نقص المناعة البشرية+. يجب أن يكون التنظير عالي الدقة (HRA)، الذي لم يتم هنا، لتأكيد مسحة عنق الرحم التي تختلف حساسيتها وخصوصيتها تمامًا. يجب النظر في لقاح فيروس الورم الحليمي البشري في الوقت المناسب لهؤلاء السكان.<br/>Le cancer anal, l'une des tumeurs malignes liées au virus du papillome humain (VPH), a augmenté au cours des dernières décennies, en particulier chez les hommes ayant des rapports sexuels avec des hommes (HSH) et les personnes infectées par le VIH (VIH+). Nous avons cherché à explorer la prévalence des lésions intraépithéliales squameuses anales (LSA) en utilisant le dépistage de Papanicolau (PAP) chez les HSH du nord de la Thaïlande et ses facteurs associés. Deux centaines de HSH âgés de ≥18 ans ayant déclaré avoir eu des relations sexuelles anales réceptives au cours des 6 mois précédents ont été recrutés de juillet 2012 à janvier 2013. Les antécédents médicaux et les données comportementales ont été recueillis par entretien avec le personnel et auto-entretien assisté par ordinateur. Le test de Papanicolaou, le génotypage du VPH et le dépistage du VIH ont été effectués. Deux pathologistes aveugles au statut HPV et VIH ont rapporté des résultats cytologiques selon la classification Bethesda. L'âge moyen était de 27,2 ans (intervalle de 18 à 54 ans). Dans l'ensemble, 86 (43,0 %) avaient une LSA : 28 (14,2 %) avec des cellules atypiques de signification indéterminée (ASCUS), 1 (0,5 %) avec des cellules squameuses atypiques - ne peuvent exclure une lésion intraépithéliale squameuse de haut grade (ASC-H), 56 (28,4 %) avec une lésion intraépithéliale squameuse de bas grade (LSIL) et 1 (0,5 %) avec une lésion intraépithéliale squameuse de haut grade (HSIL). L'ASIL a été associée par une analyse univariée (p ≤0,05) à un âge plus avancé, à une identité de genre autre que bisexuelle (c.-à-d., hommes gais et femmes transgenres), à des douches rectales, à des symptômes anaux, à des verrues génitales, à une séropositivité au VIH et à une infection par le VPH à haut risque. Cependant, lors d'une régression logistique multiple, l'ASIL n'était associée qu'au type de VPH à haut risque (p = 0,002) et à l'infection par le VIH (p = 0,01). L'ASIL est assez fréquent chez les HSH à haut risque dans le nord de la Thaïlande et est associé aux types de VPH à haut risque et à l'infection par le VIH. Un test de Papanicolaou anal de routine doit être envisagé, compte tenu de la fréquence élevée de l'ASIL, en particulier chez les personnesséropositives. L'anoscopie à haute résolution (HRA), qui n'est pas réalisée ici, devrait servir à confirmer les tests de PAPANICOLAOU dont la sensibilité et la spécificité sont assez variables. Une vaccination contre le VPH en temps opportun doit être envisagée pour cette population.<br/>El cáncer anal, una de las neoplasias malignas relacionadas con el virus del papiloma humano (VPH), ha aumentado en las últimas décadas, particularmente entre los hombres que tienen relaciones sexuales con hombres (HSH) y las personas infectadas por el VIH (VIH+). Nuestro objetivo fue explorar la prevalencia de lesiones intraepiteliales escamosas anales (ASIL) mediante el cribado de Papanicolau (Pap) entre HSH en el norte de Tailandia y sus factores asociados. Se reclutaron doscientos HSH de ≥18 años que informaron haber tenido relaciones anales receptivas en los 6 meses anteriores desde julio de 2012 hasta enero de 2013. El historial médico y los datos de comportamiento se recopilaron mediante una entrevista con el personal y una entrevista personal asistida por ordenador. Se realizaron frotis de Papanicolaou anal, genotipado de VPH y pruebas de VIH. Dos patólogos cegados al estado del VPH y el VIH informaron resultados citológicos según la clasificación de Bethesda. La edad media fue de 27,2 años (rango 18-54). En general, 86 (43.0%) tenían ASIL: 28 (14.2%) con células atípicas de importancia indeterminada (ASCUS), 1 (0.5%) con células escamosas atípicas, no se puede excluir la lesión intraepitelial escamosa de alto grado (ASC-H), 56 (28.4%) con lesión intraepitelial escamosa de bajo grado (LSIL) y 1 (0.5%) con lesión intraepitelial escamosa de alto grado (HSIL). ASIL se asoció mediante análisis univariante (p ≤0.05) con la edad avanzada, la identidad de género distinta de la bisexual (es decir, hombres homosexuales y mujeres transgénero), las duchas vaginales rectales, los síntomas anales, las verrugas genitales, la positividad al VIH y la infección por VPH de alto riesgo. Sin embargo, en la regresión logística múltiple, la ASIL se asoció solo con el tipo de VPH de alto riesgo (p = 0.002) y la infección por VIH (p = 0.01). La ASIL es bastante común en HSH de alto riesgo en el norte de Tailandia y se asocia con tipos de VPH de alto riesgo e infección por VIH. Se debe considerar la detección de Papanicolaou anal de rutina, dada la alta frecuencia de ASIL, particularmente en los VIH+. La anoscopia de alta resolución (HRA), que no se realiza aquí, debe ser para confirmar las pruebas de PAPANICOLAOU cuya sensibilidad y especificidad son bastante variables. Se debe considerar la vacunación oportuna contra el VPH para esta población.<br/>