Parapatric genetic divergence among deep evolutionary lineages in the Mediterranean green crab, Carcinus aestuarii (Brachyura, Portunoidea, Carcinidae), accounts for a sharp phylogeographic break in the Eastern Mediterranean

• DOI: 10.1186/s12862-018-1167-4
• Publication Date: 2018-04-11T13:30:34Z
• Authors: Temim Deli; Evrim Kalkan; Selahattin Ünsal ...; Sonya Uzunova; Alireza Keikhosravi; Raşit Bilgin; Christoph D. Schu...
• Keywords: 0106 biological sciences; 0301 basic medicine; Species Delimitation; Population genetics; Evolutionary biology; 01 natural sciences; Gene; 590 Tiere (Zoologie); Genetic diversity; Sociology; Crustacea; 570 Biowissenschaften, Biologie; Divergence (linguistics); Phylogeny; Global and Planetary Change; Biogeographic boundaries; Ecology; Impacts of Crayfish Invasions on Freshwater Ecosystems; Life Sciences; Biological Evolution; Mitochondrial DNA; Gene flow; FOS: Sociology; FOS: Philosophy, ethics and religion; Phylogenetics; Phylogeography; Physical Sciences; ddc:570; Population Genetic Structure and Dynamics; Genetic divergence; Research Article; Marine Invasions and Biodiversity Loss in Mediterranean Sea; Evolution; Brachyura; Population; DNA, Mitochondrial; Evolutionary history; 03 medical and health sciences; Biochemistry, Genetics and Molecular Biology; QH359-425; Mediterranean Sea; Genetics; Animals; Genetic variation; 14. Life underwater; Biology; Demography; Genetic Drift; Genetic Variation; Linguistics; Sequence Analysis, DNA; Philosophy; FOS: Biological sciences; Parapatric speciation; Environmental Science; Cyclooxygenase 1; FOS: Languages and literature; Mediterranean climate; Entomology; Zoology; Crustacea, Population genetics, Biogeographic boundaries, Evolutionary history, Mitochondrial DNA, Mediterranean Sea

Recently, population genetic studies of Mediterranean marine species highlighted patterns of genetic divergence and phylogeographic breaks, due to the interplay between impacts of Pleistocene climate shifts and contemporary hydrographical barriers. These factors markedly shaped the distribution of marine organisms and their genetic makeup. The present study is part of an ongoing effort to understand the phylogeography and evolutionary history of the highly dispersive Mediterranean green crab, Carcinus aestuarii (Nardo, 1847), across the Mediterranean Sea. Recently, marked divergence between two highly separated haplogroups (genetic types I and II) of C. aestuarii was discerned across the Siculo-Tunisian Strait, suggesting an Early Pleistocene vicariant event. In order to better identify phylogeographic patterns in this species, a total of 263 individuals from 22 Mediterranean locations were analysed by comparing a 587 basepair region of the mitochondrial gene Cox1 (cytochrome oxidase subunit 1). The examined dataset is composed of both newly generated sequences (76) and previously investigated ones (187).Our results unveiled the occurrence of a highly divergent haplogroup (genetic type III) in the most north-eastern part of the Mediterranean Sea. Divergence between the most distinct type III and the common ancestor of both types I and II corresponds to the Early Pleistocene and coincides with the historical episode of separation between types I and II. Our results also revealed strong genetic divergence among adjacent regions (separating the Aegean and Marmara seas from the remaining distribution zone) and confirmed a sharp phylogeographic break across the Eastern Mediterranean. The recorded parapatric genetic divergence, with the potential existence of a contact zone between both groups in the Ionian Sea and notable differences in the demographic history, suggest the likely impact of paleoclimatic events, as well as past and contemporary oceanographic processes, in shaping genetic variability of this species.Our findings not only provide further evidence for the complex evolutionary history of the green crab in the Mediterranean Sea, but also stress the importance of investigating peripheral areas in the species' distribution zone in order to fully understand the distribution of genetic diversity and unravel hidden genetic units and local patterns of endemism.<br/>Récemment, les études génétiques des populations d'espèces marines méditerranéennes ont mis en évidence des modèles de divergence génétique et de ruptures phylogéographiques, en raison de l'interaction entre les impacts des changements climatiques du Pléistocène et les barrières hydrographiques contemporaines. Ces facteurs ont nettement façonné la distribution des organismes marins et leur constitution génétique. La présente étude fait partie d'un effort continu pour comprendre la phylogéographie et l'histoire évolutive du crabe vert de la Méditerranée hautement dispersif, Carcinus aestuarii (Nardo, 1847), à travers la mer Méditerranée. Récemment, une divergence marquée entre deux haplogroupes fortement séparés (types génétiques I et II) de C. aestuarii a été discernée à travers le détroit siculo-tunisien, suggérant un événement vicariant du Pléistocène précoce. Afin de mieux identifier les patrons phylogéographiques chez cette espèce, un total de 263 individus de 22 sites méditerranéens ont été analysés en comparant une région de 587 paires de bases du gène mitochondrial Cox1 (sous-unité 1 de la cytochrome oxydase). L'ensemble de données examiné est composé à la fois de séquences nouvellement générées (76) et de séquences précédemment étudiées (187). Nos résultats ont révélé la présence d'un haplogroupe très divergent (type génétique III) dans la partie la plus au nord-est de la mer Méditerranée. La divergence entre le type III le plus distinct et l'ancêtre commun des deux types I et II correspond au Pléistocène précoce et coïncide avec l'épisode historique de séparation entre les types I et II. Nos résultats ont également révélé une forte divergence génétique entre les régions adjacentes (séparant les mers Égée et Marmara de la zone de distribution restante) et confirmé une forte rupture phylogéographique à travers la Méditerranée orientale. La divergence génétique parapatrique enregistrée, avec l'existence potentielle d'une zone de contact entre les deux groupes dans la mer Ionienne et des différences notables dans l'histoire démographique, suggère l'impact probable des événements paléoclimatiques, ainsi que des processus océanographiques passés et contemporains, dans la formation de la variabilité génétique de cette espèce. Nos résultats fournissent non seulement des preuves supplémentaires de l'histoire évolutive complexe du crabe vert dans la mer Méditerranée, mais soulignent également l'importance d'étudier les zones périphériques dans la zone de répartition de l'espèce afin de bien comprendre la distribution de la diversité génétique et de démêler les unités génétiques cachées et les modèles locaux d'endémisme.<br/>Recientemente, los estudios genéticos poblacionales de especies marinas mediterráneas destacaron patrones de divergencia genética y rupturas filogeográficas, debido a la interacción entre los impactos de los cambios climáticos del Pleistoceno y las barreras hidrográficas contemporáneas. Estos factores moldearon notablemente la distribución de los organismos marinos y su composición genética. El presente estudio es parte de un esfuerzo continuo para comprender la filogeografía y la historia evolutiva del cangrejo verde mediterráneo altamente dispersivo, Carcinus aestuarii (Nardo, 1847), a través del Mar Mediterráneo. Recientemente, se discernió una marcada divergencia entre dos haplogrupos altamente separados (tipos genéticos I y II) de C. aestuarii a través del Estrecho de Siculo-Túnez, lo que sugiere un evento vicariante del Pleistoceno Temprano. Para identificar mejor los patrones filogeográficos en esta especie, se analizaron un total de 263 individuos de 22 ubicaciones mediterráneas mediante la comparación de una región de 587 pares de bases del gen mitocondrial Cox1 (subunidad 1 de la citocromo oxidasa). El conjunto de datos examinado está compuesto por secuencias recién generadas (76) y previamente investigadas (187). Nuestros resultados revelaron la aparición de un haplogrupo altamente divergente (tipo genético III) en la parte más nororiental del Mar Mediterráneo. La divergencia entre el tipo III más distinto y el ancestro común de ambos tipos I y II corresponde al Pleistoceno Inferior y coincide con el episodio histórico de separación entre los tipos I y II. Nuestros resultados también revelaron una fuerte divergencia genética entre las regiones adyacentes (que separan los mares Egeo y Mármara de la zona de distribución restante) y confirmaron una fuerte ruptura filogeográfica en el Mediterráneo oriental. La divergencia genética parapátrica registrada, con la posible existencia de una zona de contacto entre ambos grupos en el Mar Jónico y diferencias notables en la historia demográfica, sugiere el probable impacto de los eventos paleoclimáticos, así como de los procesos oceanográficos pasados y contemporáneos, en la conformación de la variabilidad genética de esta especie. Nuestros hallazgos no solo proporcionan evidencia adicional de la compleja historia evolutiva del cangrejo verde en el Mar Mediterráneo, sino que también enfatizan la importancia de investigar las áreas periféricas en la zona de distribución de la especie para comprender completamente la distribución de la diversidad genética y desentrañar las unidades genéticas ocultas y los patrones locales de endemismo.<br/>في الآونة الأخيرة، سلطت الدراسات الوراثية السكانية للأنواع البحرية المتوسطية الضوء على أنماط التباعد الجيني والفواصل الجغرافية النباتية، بسبب التفاعل بين تأثيرات التحولات المناخية في العصر الجليدي والحواجز الهيدروغرافية المعاصرة. شكلت هذه العوامل بشكل ملحوظ توزيع الكائنات البحرية وتكوينها الجيني. هذه الدراسة هي جزء من جهد مستمر لفهم الجغرافيا الوراثية والتاريخ التطوري لسرطان البحر الأبيض المتوسط الأخضر المشتت للغاية، سرطان البحر الأبيض المتوسط (ناردو، 1847)، عبر البحر الأبيض المتوسط. في الآونة الأخيرة، تم تمييز تباعد ملحوظ بين مجموعتين هابلوغرافيتين منفصلتين للغاية (النوعان الوراثيان الأول والثاني) من C. aestuarii عبر مضيق سيكولو التونسي، مما يشير إلى حدث متغير بليستوسيني مبكر. من أجل تحديد الأنماط الجغرافية النباتية بشكل أفضل في هذا النوع، تم تحليل ما مجموعه 263 فردًا من 22 موقعًا متوسطيًا من خلال مقارنة 587 منطقة أساسية من جين الميتوكوندريا Cox1 (الوحدة الفرعية 1 لأكسيديز السيتوكروم). تتكون مجموعة البيانات التي تم فحصها من كل من التسلسلات التي تم إنشاؤها حديثًا (76) وتلك التي تم التحقيق فيها مسبقًا (187). وكشفت نتائجنا عن حدوث مجموعة هابلوغروب شديدة التباين (النوع الوراثي الثالث) في الجزء الشمالي الشرقي من البحر الأبيض المتوسط. يتوافق الاختلاف بين النوع الثالث الأكثر تميزًا والسلف المشترك لكلا النوعين الأول والثاني مع العصر الجليدي المبكر ويتزامن مع الحلقة التاريخية للفصل بين النوعين الأول والثاني. كما كشفت نتائجنا عن تباعد وراثي قوي بين المناطق المتاخمة (التي تفصل بحر إيجة وبحر مرمرة عن منطقة التوزيع المتبقية) وأكدت حدوث انفصال جغرافي حاد عبر شرق البحر الأبيض المتوسط. يشير التباعد الجيني شبه الوطني المسجل، مع احتمال وجود منطقة تلامس بين المجموعتين في البحر الأيوني والاختلافات الملحوظة في التاريخ الديموغرافي، إلى التأثير المحتمل للأحداث المناخية القديمة، وكذلك العمليات الأوقيانوغرافية السابقة والمعاصرة، في تشكيل التباين الجيني لهذا النوع. لا تقدم نتائجنا المزيد من الأدلة على التاريخ التطوري المعقد للسلطعون الأخضر في البحر الأبيض المتوسط فحسب، بل تؤكد أيضًا على أهمية التحقيق في المناطق الطرفية في منطقة توزيع الأنواع من أجل الفهم الكامل لتوزيع التنوع الجيني وكشف الوحدات الجينية المخفية والأنماط المحلية للتوطن.<br/>