Quadriacanthus species (Monogenea: Dactylogyridae) from catfishes (Teleostei: Siluriformes) in eastern Africa: new species, new records and first insights into interspecific genetic relationships

• DOI: 10.1186/s13071-017-2223-4
• Publication Date: 2017-08-01T09:44:43Z
• Authors: Kateřina Francová; Mária Seifertová; Radim Blažek; Milan Gelnar; Zuheir N. Mahmoud; Eva Řehulková
• Keywords: Gills; Parasite Control; Infectious and parasitic diseases; RC109-216; Teleostei; Genetic diversity; Sudan; Agricultural and Biological Sciences; Fish Diseases; Ecological Interactions of Parasites in Ecosystems; Nile River Basin; Sociology; Clarias gariepinus; Catfishes; Phylogeny; Immunology and Microbiology; 0303 health sciences; Ecology; Lake Turkana; Life Sciences; Africa, Eastern; Length-Weight Relationships of Fish Species; New species; FOS: Sociology; Interspecific competition; Physical Sciences; Trematoda; Genetic divergence; Monogenea; Asia; Population; Catfish; Trematode Infections; Aquatic Science; DNA, Ribosomal; Global Impact of Helminth Infections and Control Strategies; 03 medical and health sciences; Rivers; Animals; Dactylogyridae; 14. Life underwater; Biology; Demography; Genus; Research; DNA; Kenya; Lakes; Fish; Fishery; Platyhelminths; FOS: Biological sciences; Africa; Environmental Science; Gill; Quadriacanthus; Parasitology; Zoology; Siluriformes

Les poissons-chats africains des familles Bagridae et Clariidae sont connus pour être parasités par des monogènes de Quadriacanthus Paperna, 1961 (Dactylogyridae). Le genre reste taxinomiquement difficile en raison de sa nature spécifique et de sa gamme d'hôtes relativement large représentant deux ordres de poissons, à savoir Siluriformes et Osteoglossiformes, en Afrique et en Asie. Ici, nous avons étudié la diversité de Quadriacanthus spp. parasitant Clarias gariepinus (Burchell), Heterobranchus bidorsalis Geoffroy Saint-Hilaire et Bagrus docmak (Forsskål) collectés dans le lac Turkana (Kenya) et le bassin du Nil (Soudan). Les relations interspécifiques entre les poissons-chats parasites de Quadriacanthus spp. déduites des séquences d'ADN ribosomique ont été étudiées pour la première fois. Une approche morphologique et moléculaire combinée a été utilisée pour la description de la nouvelle espèce et pour un examen critique des Quadriacanthus spp. précédemment décrits, au moyen d'un examen microscopique à contraste de phase des structures sclérotisées et d'une évaluation de la divergence génétique entre les espèces trouvées à l'aide de séquences d'ADNr. Sept espèces (dont quatre nouvelles) de Quadriacanthus ont été identifiées. Ceux-ci étaient les suivants : Quadriacanthus aegypticus El-Naggar & Serag, 1986, Quadriacanthus clariadis Paperna, 1961, Quadriacanthus fornicatus n. sp., Quadriacanthus pravus n. sp., et Quadriacanthus zuheiri n. sp. de Clarias gariepinus (Clariidae) ; Quadriacanthus mandibulatus n. sp. de Heterobranchus bidorsalis (Clariidae) ; et Quadriacanthus bagrae Paperna, 1979 de Bagrus docmak (Bagridae). Pour les deux régions d'ADNr 18S-ITS1 et 28S, Q. clariadis d'un poisson clariide s'est avéré être le plus étroitement lié à Q. bagrae d'un hôte bagride. On a observé que Quadriacanthus mandibulatus n. sp. était l'espèce la plus éloignée des autres. La séparation de Q. mandibulatus n. sp. des autres espèces correspond à la morphologie différente de son tube copulatoire. Le tube copulatoire est agrandi en terminaison chez Q. mandibulatus n. sp., tandis que le tube chez tous les autres congénères étudiés est relativement petit et avec une terminaison effilée oblique. Cette étude contribue à une meilleure compréhension de la diversité des dactylogyrides africains et fournit la première caractérisation moléculaire de Quadriacanthus spp. Les relations génétiques interspécifiques observées entre Quadriacanthus spp. provenant de clariidés et Q. bagrae provenant d'un hôte bagride suggèrent un éventuel événement de changement d'hôte dans l'histoire évolutive du genre. Nos dossiers étendent l'aire géographique actuellement connue de Quadriacanthus spp. au Kenya et au Soudan.<br/>من المعروف أن أسماك السلور الأفريقية من عائلتي Bagridae و Clariidae قد تم تطفلها مع أحاديات الجين من Quadriacanthus Paperna، 1961 (Dactylogyridae). لا يزال الجنس يمثل تحديًا تصنيفيًا نظرًا لطبيعته النوعية ونطاقه المضيف الواسع نسبيًا الذي يمثل رتبتين من الأسماك، أي السيلوريات والعظمية اللسانية، في إفريقيا وآسيا. هنا، قمنا بالتحقيق في تنوع Quadriacanthus spp. parasitizing Clarias gariepinus (Burchell)، Heterobranchus bidorsalis Geoffroy Saint - Hilaire، و Bagrus docmak (Forsskål) التي تم جمعها في بحيرة توركانا (كينيا) وحوض نهر النيل (السودان). تم التحقيق لأول مرة في العلاقات بين الأنواع بين أسماك السلور المتطفلة رباعية الأشواك المستخلصة من تسلسلات الحمض النووي الريبوسومي. تم استخدام نهج مورفولوجي وجزيئي مشترك لوصف الأنواع الجديدة ولمراجعة نقدية لـ Quadriacanthus spp. الموصوفة سابقًا، عن طريق الفحص المجهري على النقيض من التباين الطوري للهياكل المتصلبة، وتقييم الاختلاف الجيني بين الأنواع الموجودة باستخدام تسلسلات الحمض النووي الريبي. تم تحديد سبعة أنواع (بما في ذلك أربعة أنواع جديدة) من Quadriacanthus. كانت هذه على النحو التالي: Quadriacanthus aegypticus El - Naggar & Serag، 1986، Quadriacanthus clariadis Paperna، 1961، Quadriacanthus fornicatus n. sp.، Quadriacanthus pravus n. sp.، و Quadriacanthus zuheiri n. sp. من Clarias gariepinus (Clariidae) ؛ Quadriacanthus mandibulatus n. sp. من Heterobranchus bidorsalis (Clariidae) ؛ و Quadriacanthus bagrae Paperna، 1979 من Bagrus docmak (Bagridae). بالنسبة لكل من مناطق 18S - ITS1 و 28S rDNA، وجد أن Q. clariadis من سمكة كلارييد ترتبط ارتباطًا وثيقًا بـ Q. bagrae من مضيف bagrid. لوحظ أن Quadriacanthus mandibulatus n. sp. هي أكثر الأنواع البعيدة عن الأنواع الأخرى. يتوافق فصل Q. mandibulatus n. sp. عن الأنواع الأخرى مع التشكل المختلف لأنبوب الجماع. يتم تكبير الأنبوب الجماعي بشكل نهائي في Q. mandibulatus n. sp.، في حين أن الأنبوب في جميع المتجانسات الأخرى التي تمت دراستها صغير نسبيًا وله نهاية مستدقة مائلة. تساهم هذه الدراسة في فهم أفضل لتنوع الأصابع الأفريقي وتوفر أول توصيف جزيئي لـ Quadriacanthus spp. تشير العلاقات الجينية بين الأنواع المرصودة بين فصيلة Quadriacanthus spp. من clariids و Q. bagrae من مضيف bagrid إلى حدث محتمل لتبديل المضيف في التاريخ التطوري للجنس. تمتد سجلاتنا إلى النطاق الجغرافي المعروف حاليًا لـ Quadriacanthus spp. إلى كينيا والسودان.<br/>Se sabe que los peces gato africanos de las familias Bagridae y Clariidae están parasitados con monogenanos de Quadriacanthus Paperna, 1961 (Dactylogyridae). El género sigue siendo taxonómicamente desafiante debido a su naturaleza especiosa y a su rango de hospedadores relativamente amplio que representa dos órdenes de peces, es decir, Siluriformes y Osteoglossiformes, en África y Asia. Aquí, investigamos la diversidad de Quadriacanthus spp. parasitando Clarias gariepinus (Burchell), Heterobranchus bidorsalis Geoffroy Saint-Hilaire y Bagrus docmak (Forsskål) recolectados en el lago Turkana (Kenia) y la cuenca del río Nilo (Sudán). Se investigaron por primera vez las relaciones interespecíficas entre los peces gato parasitantes de Quadriacanthus spp. inferidas a partir de secuencias de ADN ribosómico. Se utilizó un enfoque morfológico y molecular combinado para la descripción de la nueva especie y para una revisión crítica de la especie Quadriacanthus descrita anteriormente, mediante el examen microscópico de contraste de fases de estructuras esclerotizadas y la evaluación de la divergencia genética entre las especies encontradas utilizando secuencias de ADNr. Se identificaron siete especies (incluidas cuatro nuevas) de Quadriacanthus. Estos fueron los siguientes: Quadriacanthus aegypticus El-Naggar & Serag, 1986, Quadriacanthus clariadis Paperna, 1961, Quadriacanthus fornicatus n. sp., Quadriacanthus pravus n. sp., y Quadriacanthus zuheiri n. sp. de Clarias gariepinus (Clariidae); Quadriacanthus mandibulatus n. sp. de Heterobranchus bidorsalis (Clariidae); y Quadriacanthus bagrae Paperna, 1979 de Bagrus docmak (Bagridae). Para las regiones de ADNr 18S-ITS1 y 28S, se encontró que Q. clariadis de un pez claríido estaba más estrechamente relacionado con Q. bagrae de un huésped bagrid. Se observó que Quadriacanthus mandibulatus n. sp. era la especie más distante de las demás. La separación de Q. mandibulatus n. sp. de las otras especies se corresponde con la diferente morfología de su tubo copulador. El tubo copulatorio está agrandado terminalmente en Q. mandibulatus n. sp., mientras que el tubo en todos los demás congéneres estudiados es comparativamente pequeño y con una terminación oblicua que se estrecha. Este estudio contribuye a una mejor comprensión de la diversidad de dactilogíridos africanos y proporciona la primera caracterización molecular de Quadriacanthus spp. Las relaciones genéticas interespecíficas observadas entre Quadriacanthus spp. de clarídeos y Q. bagrae de un huésped bagrid sugieren un posible evento de cambio de huésped en la historia evolutiva del género. Nuestros registros extienden el rango geográfico actualmente conocido para Quadriacanthus spp. a Kenia y Sudán.<br/>African catfishes of the families Bagridae and Clariidae are known to be parasitized with monogeneans of Quadriacanthus Paperna, 1961 (Dactylogyridae). The genus remains taxonomically challenging due to its speciose nature and relatively wide host range representing two fish orders, i.e. Siluriformes and Osteoglossiformes, in Africa and Asia. Here, we investigated diversity of Quadriacanthus spp. parasitizing Clarias gariepinus (Burchell), Heterobranchus bidorsalis Geoffroy Saint-Hilaire, and Bagrus docmak (Forsskål) collected in the Lake Turkana (Kenya) and Nile River Basin (Sudan). The interspecific relationships among Quadriacanthus spp. parasitizing catfishes inferred from ribosomal DNA sequences were investigated for the first time. A combined morphological and molecular approach was used for description of the new species and for a critical review of the previously described Quadriacanthus spp., by means of phase contrast microscopic examination of sclerotized structures, and assessing the genetic divergence among the species found using rDNA sequences. Seven species (including four new) of Quadriacanthus were identified. These were as follows: Quadriacanthus aegypticus El-Naggar & Serag, 1986, Quadriacanthus clariadis Paperna, 1961, Quadriacanthus fornicatus n. sp., Quadriacanthus pravus n. sp., and Quadriacanthus zuheiri n. sp. from Clarias gariepinus (Clariidae); Quadriacanthus mandibulatus n. sp. from Heterobranchus bidorsalis (Clariidae); and Quadriacanthus bagrae Paperna, 1979 from Bagrus docmak (Bagridae). For both 18S-ITS1 and 28S rDNA regions, Q. clariadis from a clariid fish was found to be most closely related to Q. bagrae from a bagrid host. Quadriacanthus mandibulatus n. sp. was observed to be the most distant species from the others. The separation of Q. mandibulatus n. sp. from the other species corresponds with the different morphology of its copulatory tube. The copulatory tube is terminally enlarged in Q. mandibulatus n. sp., while the tube in all other congeners studied is comparatively small and with an oblique tapering termination. This study contributes to a better understanding of African dactylogyrid diversity and provides the first molecular characterization of Quadriacanthus spp. The observed interspecific genetic relationships among Quadriacanthus spp. from clariids and Q. bagrae from a bagrid host suggest a possible host-switching event in the evolutionary history of the genus. Our records extend the currently known geographical range for Quadriacanthus spp. to Kenya and Sudan.<br/>