CsIVP functions in vasculature development and downy mildew resistance in cucumber

• DOI: 10.1371/journal.pbio.3000671
• Publication Date: 2020-03-23T17:33:12Z
• Authors: Shuangshuang Yan; Kang Ning; Zhongyi Wang; Xiaofeng Liu; Yanting Zhong; Lian Ding; Hailing Zi; Zhihua Cheng; Xuexian Li; Hongyan Shan; Qingyang Lv; Laixin Luo; Renyi Liu; Liying Yan; Zhaoyang Zhou; William John Lucas; Xiaolan Zhang
• Keywords: Biomedical and clinical sciences; Plant Biology; Gene Expression; Plant Science; Medical and Health Sciences; Gene; 630; Agricultural and Biological Sciences; RNA interference; veterinary and food sciences; Gene Expression Regulation, Plant; Basic Helix-Loop-Helix Transcription Factors; Morphogenesis; Biology (General); Phylogeny; Disease Resistance; Plant Proteins; 2. Zero hunger; Plant Diversity; 0303 health sciences; Life Sciences; Biological Sciences; Plants; Evolution and Classification of Flowering Plants; Plants, Genetically Modified; Biological sciences; Phenotype; Stem Cell Research - Nonembryonic - Non-Human; Salicylic Acid; Biotechnology; Research Article; Protein Binding; Signal Transduction; Crop and Pasture Production; 570; Cell biology; QH301-705.5; Plant disease resistance; Veterinary and Food Sciences; Genetically Modified; Cucumis; Molecular Mechanisms of Plant Development and Regulation; Molecular Mechanisms of Photosynthesis and Photoprotection; 03 medical and health sciences; Biochemistry, Genetics and Molecular Biology; Genetics; Molecular Biology; Biology; Ecology, Evolution, Behavior and Systematics; Plant Diseases; Agricultural; Gene knockdown; Agricultural and Veterinary Sciences; Indoleacetic Acids; Regulator; Botany; Plant; Stem Cell Research; Gene Expression Regulation; FOS: Biological sciences; RNA; Cucumis sativus; Plant Vascular Bundle; Transcription factor; Developmental Biology; Downy mildew

Los cultivos domesticados con alto rendimiento y calidad son con frecuencia susceptibles al ataque de patógenos, mientras que la mejora de la resistencia a las enfermedades generalmente compromete el rendimiento de los cultivos. Los mecanismos subyacentes de cómo se programan coordinadamente el desarrollo de las plantas y la resistencia a las enfermedades siguen siendo difíciles de alcanzar. Aquí, mostramos que el factor de transcripción básico de hélice-bucle-hélice (bHLH) Cucumis sativus Irregular Vasculature Patterning (CsIVP) se expresó altamente en los tejidos vasculares del pepino. La inactivación de CsIVP causó una desorganización grave de la vasculatura y una morfogénesis anormal de los órganos. CsIVP se une directamente a los reguladores vasculares YABBY5 (CsYAB5), BREVIPEDICELLUS (CsBP) y AUXINA/ACIDS4 INDOLACÉTICO (CsAUX4) y promueve su expresión. La inactivación de CsYAB5 dio como resultado fenotipos similares a las plantas de interferencia CsIVP-ARN (ARNi), incluida la configuración vascular alterada y la morfología anormal de los órganos. Mientras tanto, las plantas CsIVP-RNAi eran más resistentes al mildiú velloso y acumulaban más ácido salicílico (SA). CsIVP interactúa físicamente con NIM1-INTERACTING1 (CsNIMIN1), un regulador negativo en la vía de señalización de SA. Por lo tanto, CsIVP es un nuevo regulador de la vasculatura que funciona en la morfogénesis de órganos mediada por CsYAB5 y la resistencia al mildiu velloso mediada por SA en el pepino.<br/>Domesticated crops with high yield and quality are frequently susceptible to pathogen attack, whereas enhancement of disease resistance generally compromises crop yield. The underlying mechanisms of how plant development and disease resistance are coordinately programed remain elusive. Here, we showed that the basic Helix-Loop-Helix (bHLH) transcription factor Cucumis sativus Irregular Vasculature Patterning (CsIVP) was highly expressed in cucumber vascular tissues. Knockdown of CsIVP caused severe vasculature disorganization and abnormal organ morphogenesis. CsIVP directly binds to vascular-related regulators YABBY5 (CsYAB5), BREVIPEDICELLUS (CsBP), and AUXIN/INDOLEACETIC ACIDS4 (CsAUX4) and promotes their expression. Knockdown of CsYAB5 resulted in similar phenotypes as CsIVP-RNA interference (RNAi) plants, including disturbed vascular configuration and abnormal organ morphology. Meanwhile, CsIVP-RNAi plants were more resistant to downy mildew and accumulated more salicylic acid (SA). CsIVP physically interacts with NIM1-INTERACTING1 (CsNIMIN1), a negative regulator in the SA signaling pathway. Thus, CsIVP is a novel vasculature regulator functioning in CsYAB5-mediated organ morphogenesis and SA-mediated downy mildew resistance in cucumber.<br/>Les cultures domestiquées avec un rendement et une qualité élevés sont souvent susceptibles d'être attaquées par des agents pathogènes, tandis que l'amélioration de la résistance aux maladies compromet généralement le rendement des cultures. Les mécanismes sous-jacents de la façon dont le développement des plantes et la résistance aux maladies sont programmés de manière coordonnée restent insaisissables. Ici, nous avons montré que le facteur de transcription de base Helix-Loop-Helix (bHLH) Cucumis sativus Irregular Vasculature Patterning (CsIVP) était fortement exprimé dans les tissus vasculaires du concombre. L'effondrement de la CsIVP a provoqué une désorganisation sévère du système vasculaire et une morphogenèse anormale des organes. La CsIVP se lie directement aux régulateurs vasculaires YABBY5 (CsYAB5), BREVIPEDICELLUS (CsBP) et AUXIN/INDOLEACETIC ACIDS4 (CsAUX4) et favorise leur expression. L'élimination de CsYAB5 a entraîné des phénotypes similaires à ceux des plantes à interférence CsIVP-ARN (ARNi), y compris une configuration vasculaire perturbée et une morphologie anormale des organes. Pendant ce temps, les plantes CsIVP-RNAi étaient plus résistantes au mildiou et accumulaient plus d'acide salicylique (SA). CsIVP interagit physiquement avec NIM1-INTERACTING1 (CsNIMIN1), un régulateur négatif dans la voie de signalisation SA. Ainsi, CsIVP est un nouveau régulateur du système vasculaire fonctionnant dans la morphogenèse des organes médiée par CsYAB5 et la résistance au mildiou médiée par SA chez le concombre.<br/>غالبًا ما تكون المحاصيل المستأنسة ذات الغلة العالية والجودة عرضة للهجوم الممرض، في حين أن تعزيز مقاومة الأمراض بشكل عام يضر بغلة المحاصيل. لا تزال الآليات الأساسية لكيفية برمجة نمو النبات ومقاومة الأمراض بشكل منسق بعيدة المنال. هنا، أظهرنا أن عامل النسخ الأساسي لـ Helix - Loop - Helix (bHLH) Cucumis sativus Irregular Vasculature Patterning (CsIVP) تم التعبير عنه بشكل كبير في أنسجة الأوعية الدموية للخيار. تسبب هدم CsIVP في اضطراب شديد في الأوعية الدموية وتكوين غير طبيعي للأعضاء. يرتبط CsIVP مباشرة بالمنظمين المرتبطين بالأوعية الدموية YABBY5 (CsYAB5) و BREVIPEDICELLUS (CsBP) و Auxin/indoleacetic ACIDS4 (CsAUX4) ويعزز تعبيرهم. أدى هدم CsYAB5 إلى أنماط ظاهرية مماثلة لنباتات تداخل CsIVP - RNA (RNAi)، بما في ذلك تكوين الأوعية الدموية المضطرب ومورفولوجيا الأعضاء غير الطبيعية. وفي الوقت نفسه، كانت نباتات CsIVP - RNAi أكثر مقاومة للعفن الفطري الناعم وتراكمت المزيد من حمض الساليسيليك (SA). يتفاعل CsIVP جسديًا مع NIM1 - INTERACTING1 (CsNIMIN1)، وهو منظم سلبي في مسار إشارات SA. وبالتالي، فإن CsIVP هو منظم جديد للأوعية الدموية يعمل في تكوين الأعضاء بوساطة CsYAB5 ومقاومة العفن النازل بوساطة SA في الخيار.<br/>