Measures of Malaria Burden after Long-Lasting Insecticidal Net Distribution and Indoor Residual Spraying at Three Sites in Uganda: A Prospective Observational Study
Male
Insecticides
Biomedical and clinical sciences
Mosquito Control
Indoor residual spraying
Medical and Health Sciences
796
Cohort Studies
Insecticide Resistance
0302 clinical medicine
Tropical medicine
Pathology
Uganda
Prospective Studies
Child
Immunology and Microbiology
2. Zero hunger
Ecology
Incidence
R
Life Sciences
Mosquito control
3. Good health
Infectious Diseases
Environmental health
Medical Microbiology
Child, Preschool
Population Surveillance
Medicine
Female
Artemisinin
Infection
Research Article
Bendiocarb
Clinical Sciences
Plasmodium falciparum
Immunology
610
wc_765
Global Impact of Helminth Infections and Control Strategies
03 medical and health sciences
Rare Diseases
Clinical Research
General & Internal Medicine
qx_600
Health Sciences
Anopheles
Humans
Insecticide-Treated Bednets
Global Impact of Arboviral Diseases
Preschool
Biology
3.2 Interventions to alter physical and biological environmental risks
Biomedical and Clinical Sciences
Prevention
FOS: Clinical medicine
Public Health, Environmental and Occupational Health
Health sciences
wa_240
Infant
wc_750
Malaria
Vector-Borne Diseases
Pesticide
Good Health and Well Being
Cross-Sectional Studies
FOS: Biological sciences
Parasitology
Deltamethrin
DOI:
10.1371/journal.pmed.1002167
Publication Date:
2016-11-08T13:38:32Z
AUTHORS (22)
ABSTRACT
Les moustiquaires insecticides de longue durée (MILD) et la pulvérisation d'insecticide à effet rémanent à l'intérieur des habitations (PIR) sont les principales interventions de lutte antivectorielle utilisées pour prévenir le paludisme en Afrique. Bien que les deux interventions soient efficaces dans certains contextes, des preuves de haute qualité sont rarement disponibles pour évaluer leur efficacité après leur déploiement par un programme national de lutte contre le paludisme. En Ouganda, nous avons mesuré les changements dans les indicateurs clés du paludisme suite à la distribution universelle de MILD dans trois sites, avec l'ajout du SII dans l'un de ces sites. Une surveillance complète du paludisme a été menée du 1er octobre 2011 au 31 mars 2016 dans trois sous-comtés avec une transmission relativement faible (Walukuba), modérée (Kihihi) et élevée (Nagongera). Entre 2013 et 2014, des campagnes universelles de distribution de MILD ont été menées dans tous les sites, et en décembre 2014, l'IRS avec le carbamate bendiocarbe a été lancé à Nagongera. Une surveillance de haute qualité a évalué les paramètres du paludisme et l'exposition aux moustiques avant et après les interventions grâce à (a) une surveillance renforcée basée sur les établissements de santé pour estimer le taux de positivité des tests de dépistage du paludisme (TPR), exprimé en nombre de tests positifs pour le paludisme/nombre de tests de dépistage du paludisme (nombre d'enfants testés pour le paludisme : Walukuba = 42 833, Kihihi = 28 790 et Nagongera = 38 690) ; (b) des études de cohorte pour estimer l'incidence du paludisme, exprimée en nombre d'épisodes par personne-année [PPY] à risque (nombre d'enfants observés : Walukuba = 340, Kihihi = 380 et Nagongera = 361) ; et (c) des enquêtes entomologiques pour estimer le taux de piqûre humaine au niveau des ménages (HBR), exprimé en nombre de moustiques anophèles femelles collectés par maison-nuit de collecte (nombre de ménages observés : Walukuba = 117, Kihihi = 107 et Nagongera = 107). La campagne de distribution de MILD a considérablement augmenté les niveaux de couverture de MILD dans les trois sites à entre 65,0 % et 95,5 % des ménages ayant au moins une MILD. À Walukuba, au cours de la période post-intervention de 28 mois, la distribution universelle de MILD n'a été associée à aucun changement dans l'incidence du paludisme (0,39 épisode de PPY avant l'intervention contre 0,20 après l'intervention ; rapport de taux ajusté [aRR] = 1,02, IC à 95 % 0,36-2,91, p = 0,97) et à des réductions non significatives du TPR (26,5 % avant l'intervention contre 26,2 % après l'intervention ; aRR = 0,70, IC à 95 % 0,46-1,06, p = 0,09) et du HBR (1,07 moustique par maison-nuit avant l'intervention contre 0,71 après l'intervention ; aRR = 0,41, IC à 95 % 0,14-1,18, p = 0,10). Dans Kihihi, au cours de la période post-intervention de 21 mois, la distribution universelle de MILD a été associée à une réduction de l'incidence du paludisme (1,77 pré-intervention contre 1,89 post-intervention ; aRR = 0,65, IC à 95 % 0,43-0,98, p = 0,04) mais aucun changement significatif du TPR (49,3 % pré-intervention contre 45,9 % post-intervention ; aRR = 0,83, 95 % 0,58-1,18, p = 0,30) ou du HBR (4,06 pré-intervention contre 2,44 post-intervention ; aRR = 0,71, IC à 95 % 0,30-1,64, p = 0,40). À Nagongera, au cours de la période post-intervention de 12 mois, la distribution universelle de MILD a été associée à une réduction du TPR (45,3 % avant l'intervention contre 36,5 % après l'intervention ; aRR = 0,82, IC à 95 % 0,76-0,88, p < 0,001) mais aucun changement significatif dans l'incidence du paludisme (2,82 avant l'intervention contre 3,28 après l'intervention ; aRR = 1,10, 95 % 0,76-1,59, p = 0,60) ou du HBR (41,04 avant l'intervention contre 20,15 après l'intervention ; aRR = 0,87, IC à 95 % 0,31-2,47, p = 0,80). L'ajout de trois séries d'IRS à des intervalles d'environ6 mois à Nagongera a été suivi d'une nette diminution de tous les résultats : incidence du paludisme (3,25 avant l'intervention contre 0,63 après l'intervention ; aRR = 0,13, IC à 95 % 0,07-0,27, p < 0,001), TPR (37,8 % avant l'intervention contre 15,0 % après l'intervention ; aRR = 0,54, IC à 95 % 0,49-0,60, p < 0,001) et HBR (18,71 avant l'intervention contre 3,23 après l'intervention ; aRR = 0,29, IC à 95 % 0,17-0,50, p < 0,001). Des niveaux élevés de résistance aux pyréthroïdes ont été documentés dans les trois sites d'étude. Les limites de l'étude comprenaient la conception de l'étude d'observation, l'absence de groupes témoins contemporains et le fait que les interventions ont été mises en œuvre dans des conditions programmatiques. La distribution universelle des MILD sur trois sites avec une intensité de transmission variable a été associée à une baisse modeste du fardeau du paludisme pour certains indicateurs, mais l'ajout du SII au site de transmission le plus élevé a été associé à une baisse marquée du fardeau du paludisme pour tous les indicateurs. Dans les zones très endémiques d'Afrique où la résistance aux pyréthrinoïdes est répandue, l'utilisation de formulations insecticides alternatives peut être nécessaire pour obtenir des gains substantiels dans la lutte contre le paludisme.<br/>الناموسيات الحشرية طويلة الأمد (LLINs) والرش الداخلي المتبقي للمبيدات الحشرية (IRS) هي التدخلات الأساسية لمكافحة ناقلات الأمراض المستخدمة للوقاية من الملاريا في أفريقيا. على الرغم من أن كلا التدخلين فعالان في بعض البيئات، إلا أنه نادرًا ما تتوفر أدلة عالية الجودة لتقييم فعاليتهما بعد نشرهما بواسطة برنامج وطني لمكافحة الملاريا. في أوغندا، قمنا بقياس التغيرات في مؤشرات الملاريا الرئيسية بعد التوزيع العالمي للشبكة المحلية في ثلاثة مواقع، مع إضافة مصلحة الضرائب في أحد هذه المواقع. تم إجراء ترصد شامل للملاريا من 1 أكتوبر 2011 إلى 31 مارس 2016، في ثلاث مقاطعات فرعية ذات معدل منخفض نسبيًا (والوكوبا)، ومعدل معتدل (كيهي)، وانتقال مرتفع (ناجونجيرا). بين عامي 2013 و 2014، تم إجراء حملات توزيع LLIN عالمية في جميع المواقع، وفي ديسمبر 2014، بدأت مصلحة الضرائب مع الكربامات بينديوكارب في ناجونجيرا. قيمت المراقبة عالية الجودة مقاييس الملاريا والتعرض للبعوض قبل وبعد التدخلات من خلال (أ) الترصد المعزز القائم على المرافق الصحية لتقدير معدل إيجابية اختبار الملاريا (TPR)، معبرًا عنه بعدد الاختبارات الإيجابية للملاريا/العدد الذي تم اختباره للملاريا (عدد الأطفال الذين تم اختبارهم للملاريا: Walukuba = 42,833، Kihihi = 28,790، و Nagongera = 38,690) ؛ (ب) دراسات جماعية لتقدير معدل الإصابة بالملاريا، معبرًا عنها بعدد النوبات لكل شخص في السنة [PPY] المعرضين للخطر (عدد الأطفال الذين تمت ملاحظتهم: Walukuba = 340، Kihihihi = 380، و Nagongera = 361) ؛ و (ج) استطلاعات علم الحشرات لتقدير معدل العض البشري على مستوى الأسرة (HBR)، معبرًا عنها بعدد البعوض الأنث الأنثية التي تم جمعها لكل ليلة في المنزل من الجمع (عدد الأسر التي تمت ملاحظتها: Walukuba = 117، Kihi = 107، Nagongera = 107). زادت حملة توزيع لين بشكل كبير من مستويات تغطية لين في المواقع الثلاثة إلى ما بين 65.0 ٪ و 95.5 ٪ من الأسر التي لديها لين واحد على الأقل. في والوكوبا، على مدى فترة 28 شهرًا بعد التدخل، ارتبط توزيع LLIN العالمي بعدم حدوث أي تغيير في معدل الإصابة بالملاريا (0.39 حلقة PPY قبل التدخل مقابل 0.20 بعد التدخل ؛ نسبة المعدل المعدل المعدل [aRR] = 1.02، 95 ٪ CI 0.36-2.91، p = 0.97) والتخفيضات غير الهامة في TPR (26.5 ٪ قبل التدخل مقابل 26.2 ٪ بعد التدخل ؛ ARR = 0.70، 95 ٪ CI 0.46-1.06، P = 0.09) و HBR (1.07 بعوض لكل تدخل سابق لليلة الواحدة في المنزل مقابل 0.71 بعد التدخل ؛ ARR = 0.41، 95 ٪ CI 0.14-1.18، P = 0.10). في كيهيهي، على مدى فترة 21 شهرًا بعد التدخل، ارتبط توزيع الناموسيات طويلة المفعول الشامل بانخفاض في معدل الإصابة بالملاريا (1.77 قبل التدخل مقابل 1.89 بعد التدخل ؛ ARR = 0.65، 95 ٪ CI 0.43-0.98، P = 0.04) ولكن لا يوجد تغيير كبير في TPR (49.3 ٪ قبل التدخل مقابل 45.9 ٪ بعد التدخل ؛ ARR = 0.83، 95 ٪ 0.58-1.18، P = 0.30) أو HBR (4.06 قبل التدخل مقابل 2.44 بعد التدخل ؛ ARR = 0.71، 95 ٪ CI 0.30-1.64، P = 0.40). في ناجونجيرا، على مدى فترة 12 شهرًا بعد التدخل، ارتبط توزيع الناموسيات طويلة المفعول الشامل بانخفاض في معدل إعادة الانتشار الكلي (45.3 ٪ قبل التدخل مقابل 36.5 ٪ بعد التدخل ؛ معدل إعادة الانتشار الكلي = 0.82، 95 ٪ CI 0.76-0.88، p < 0.001) ولكن لا يوجد تغيير كبير في حدوث الملاريا (2.82 قبل التدخل مقابل 3.28 بعد التدخل ؛ معدل إعادة الانتشار الكلي = 1.10، 95 ٪ 0.76-1.59، p = 0.60) أو HBR (41.04 قبل التدخل مقابل 20.15 بعد التدخل ؛ معدل إعادة الانتشار الكلي = 0.87، 95 ٪ CI 0.31-2.47، p = 0.80). أعقب إضافة ثلاث جولات من مصلحة الضرائب الأمريكية على فترات 6 أشهر تقريبًا في ناجونجيرا انخفاضات واضحة في جميع النتائج: الإصابة بالملاريا (3.25 قبل التدخل مقابل 0.63 بعد التدخل ؛ aRR = 0.13، 95 ٪ CI 0.07-0.27، p < 0.001)، TPR (37.8 ٪ قبل التدخل مقابل 15.0 ٪ بعد التدخل ؛ aRR = 0.54، 95 ٪ CI 0.49-0.60، p < 0.001)، و HBR (18.71 قبل التدخل مقابل 3.23 بعد التدخل ؛ aRR = 0.29، 95 ٪ CI 0.17-0.50، p < 0.001). تم توثيق مستويات عالية من مقاومة البيرثرويد في جميع مواقع الدراسة الثلاثة. تضمنت قيود الدراسة تصميم الدراسة الرصدية، وعدم وجود مجموعات مراقبة معاصرة، وأن التدخلات تم تنفيذها في ظل ظروف برنامجية. ارتبط التوزيع العالمي للناموسيات طويلة المفعول في ثلاثة مواقع بكثافة انتقال متفاوتة بانخفاض متواضع في عبء الملاريا بالنسبة لبعض المؤشرات، ولكن إضافة مصلحة الضرائب في أعلى موقع انتقال ارتبط بانخفاض ملحوظ في عبء الملاريا لجميع المؤشرات. في المناطق الموبوءة بشدة في أفريقيا التي تتمتع بمقاومة واسعة النطاق للبيريثرويد، قد تكون هناك حاجة إلى استخدام دائرة الإيرادات الداخلية لتركيبات مبيدات حشرية بديلة لتحقيق مكاسب كبيرة في مكافحة الملاريا.<br/>Los mosquiteros insecticidas de larga duración (LLIN, por sus siglas en inglés) y la pulverización residual de insecticidas en interiores (IRS, por sus siglas en inglés) son las principales intervenciones de control de vectores utilizadas para prevenir la malaria en África. Aunque ambas intervenciones son efectivas en algunos entornos, rara vez se dispone de evidencia de alta calidad para evaluar su efectividad después del despliegue de un programa nacional de control de la malaria. En Uganda, medimos los cambios en los indicadores clave de malaria después de la distribución universal de LLIN en tres sitios, con la adición del IRS en uno de estos sitios. La vigilancia integral de la malaria se llevó a cabo desde el 1 de octubre de 2011 hasta el 31 de marzo de 2016, en tres subcondados con una transmisión relativamente baja (Walukuba), moderada (Kihihi) y alta (Nagongera). Entre 2013 y 2014, se llevaron a cabo campañas universales de distribución de LLIN en todos los sitios, y en diciembre de 2014, se inició el IRS con el carbamato bendiocarb en Nagongera. La vigilancia de alta calidad evaluó las métricas de malaria y la exposición a mosquitos antes y después de las intervenciones a través de (a) una vigilancia mejorada basada en los centros de salud para estimar la tasa de positividad de la prueba de malaria (TPR), expresada como el número de pruebas positivas para malaria/número de pruebas de malaria (número de niños analizados para malaria: Walukuba = 42,833, Kihihi = 28,790 y Nagongera = 38,690); (b) estudios de cohorte para estimar la incidencia de malaria, expresada como el número de episodios por persona-año [PPY] en riesgo (número de niños observados: Walukuba = 340, Kihihi = 380 y Nagongera = 361); y (c) encuestas de entomología para estimar la tasa de mordeduras humanas a nivel doméstico (HBR), expresada como el número de mosquitos Anopheles hembra recolectados por casa-noche de recolección (número de hogares observados: Walukuba = 117, Kihihi = 107 y Nagongera = 107). La campaña de distribución de LLIN aumentó sustancialmente los niveles de cobertura de LLIN en los tres sitios a entre el 65.0% y el 95.5% de los hogares con al menos un LLIN. En Walukuba, durante el período posterior a la intervención de 28 meses, la distribución universal de LLIN se asoció con ningún cambio en la incidencia de malaria (0.39 episodios PPY antes de la intervención versus 0.20 después de la intervención; relación de tasas ajustada [aRR] = 1.02, IC 95% 0.36-2.91, p = 0.97) y reducciones no significativas en el TPR (26.5% antes de la intervención versus 26.2% después de la intervención; aRR = 0.70, IC 95% 0.46-1.06, p = 0.09) y HBR (1.07 mosquitos por casa-noche antes de la intervención versus 0.71 después de la intervención; aRR = 0.41, IC 95% 0.14-1.18, p = 0.10). En Kihihi, durante el período posterior a la intervención de 21 meses, la distribución universal de LLIN se asoció con una reducción en la incidencia de malaria (1.77 antes de la intervención versus 1.89 después de la intervención; aRR = 0.65, IC 95% 0.43-0.98, p = 0.04) pero sin cambios significativos en el TPR (49.3% antes de la intervención versus 45.9% después de la intervención; aRR = 0.83, 95% 0.58-1.18, p = 0.30) o HBR (4.06 antes de la intervención versus 2.44 después de la intervención; aRR = 0.71, IC 95% 0.30-1.64, p = 0.40). En Nagongera, durante el período posterior a la intervención de 12 meses, la distribución universal de LLIN se asoció con una reducción en la TPR (45.3% antes de la intervención versus 36.5% después de la intervención; aRR = 0.82, 95% CI 0.76-0.88, p < 0.001) pero sin cambios significativos en la incidencia de malaria (2.82 antes de la intervención versus 3.28 después de la intervención; aRR = 1.10, 95% 0.76-1.59, p = 0.60) o HBR (41.04 antes de la intervención versus 20.15 después de la intervención; aRR = 0.87, 95% CI 0.31-2.47, p = 0.80). La adición de tres rondas de IRS a intervalos de ~6 meses en Nagongera fue seguida por una clara disminución en todos los resultados: incidencia de malaria (3.25 antes de la intervención versus 0.63 después de la intervención; aRR = 0.13, IC 95% 0.07-0.27, p < 0.001), TPR (37.8% antes de la intervención versus 15.0% después de la intervención; aRR = 0.54, IC 95% 0.49-0.60, p < 0.001) y HBR (18.71 antes de la intervención versus 3.23 después de la intervención; aRR = 0.29, IC 95% 0.17-0.50, p < 0.001). Se documentaron altos niveles de resistencia a los piretroides en los tres sitios de estudio. Las limitaciones del estudio incluyeron el diseño del estudio observacional, la falta de grupos de control contemporáneos y que las intervenciones se implementaron en condiciones programáticas. La distribución universal de LLIN en tres sitios con intensidad de transmisión variable se asoció con disminuciones modestas en la carga de malaria para algunos indicadores, pero la adición de IRS en el sitio de transmisión más alto se asoció con una marcada disminución en la carga de malaria para todos los indicadores. En áreas altamente endémicas de África con resistencia generalizada a los piretroides, puede ser necesario que el IRS utilice formulaciones insecticidas alternativas para lograr avances sustanciales en el control de la malaria.<br/>Long-lasting insecticidal nets (LLINs) and indoor residual spraying of insecticide (IRS) are the primary vector control interventions used to prevent malaria in Africa. Although both interventions are effective in some settings, high-quality evidence is rarely available to evaluate their effectiveness following deployment by a national malaria control program. In Uganda, we measured changes in key malaria indicators following universal LLIN distribution in three sites, with the addition of IRS at one of these sites.Comprehensive malaria surveillance was conducted from October 1, 2011, to March 31, 2016, in three sub-counties with relatively low (Walukuba), moderate (Kihihi), and high transmission (Nagongera). Between 2013 and 2014, universal LLIN distribution campaigns were conducted in all sites, and in December 2014, IRS with the carbamate bendiocarb was initiated in Nagongera. High-quality surveillance evaluated malaria metrics and mosquito exposure before and after interventions through (a) enhanced health-facility-based surveillance to estimate malaria test positivity rate (TPR), expressed as the number testing positive for malaria/number tested for malaria (number of children tested for malaria: Walukuba = 42,833, Kihihi = 28,790, and Nagongera = 38,690); (b) cohort studies to estimate the incidence of malaria, expressed as the number of episodes per person-year [PPY] at risk (number of children observed: Walukuba = 340, Kihihi = 380, and Nagongera = 361); and (c) entomology surveys to estimate household-level human biting rate (HBR), expressed as the number of female Anopheles mosquitoes collected per house-night of collection (number of households observed: Walukuba = 117, Kihihi = 107, and Nagongera = 107). The LLIN distribution campaign substantially increased LLIN coverage levels at the three sites to between 65.0% and 95.5% of households with at least one LLIN. In Walukuba, over the 28-mo post-intervention period, universal LLIN distribution was associated with no change in the incidence of malaria (0.39 episodes PPY pre-intervention versus 0.20 post-intervention; adjusted rate ratio [aRR] = 1.02, 95% CI 0.36-2.91, p = 0.97) and non-significant reductions in the TPR (26.5% pre-intervention versus 26.2% post-intervention; aRR = 0.70, 95% CI 0.46-1.06, p = 0.09) and HBR (1.07 mosquitoes per house-night pre-intervention versus 0.71 post-intervention; aRR = 0.41, 95% CI 0.14-1.18, p = 0.10). In Kihihi, over the 21-mo post-intervention period, universal LLIN distribution was associated with a reduction in the incidence of malaria (1.77 pre-intervention versus 1.89 post-intervention; aRR = 0.65, 95% CI 0.43-0.98, p = 0.04) but no significant change in the TPR (49.3% pre-intervention versus 45.9% post-intervention; aRR = 0.83, 95% 0.58-1.18, p = 0.30) or HBR (4.06 pre-intervention versus 2.44 post-intervention; aRR = 0.71, 95% CI 0.30-1.64, p = 0.40). In Nagongera, over the 12-mo post-intervention period, universal LLIN distribution was associated with a reduction in the TPR (45.3% pre-intervention versus 36.5% post-intervention; aRR = 0.82, 95% CI 0.76-0.88, p < 0.001) but no significant change in the incidence of malaria (2.82 pre-intervention versus 3.28 post-intervention; aRR = 1.10, 95% 0.76-1.59, p = 0.60) or HBR (41.04 pre-intervention versus 20.15 post-intervention; aRR = 0.87, 95% CI 0.31-2.47, p = 0.80). The addition of three rounds of IRS at ~6-mo intervals in Nagongera was followed by clear decreases in all outcomes: incidence of malaria (3.25 pre-intervention versus 0.63 post-intervention; aRR = 0.13, 95% CI 0.07-0.27, p < 0.001), TPR (37.8% pre-intervention versus 15.0% post-intervention; aRR = 0.54, 95% CI 0.49-0.60, p < 0.001), and HBR (18.71 pre-intervention versus 3.23 post-intervention; aRR = 0.29, 95% CI 0.17-0.50, p < 0.001). High levels of pyrethroid resistance were documented at all three study sites. Limitations of the study included the observational study design, the lack of contemporaneous control groups, and that the interventions were implemented under programmatic conditions.Universal distribution of LLINs at three sites with varying transmission intensity was associated with modest declines in the burden of malaria for some indicators, but the addition of IRS at the highest transmission site was associated with a marked decline in the burden of malaria for all indicators. In highly endemic areas of Africa with widespread pyrethroid resistance, IRS using alternative insecticide formulations may be needed to achieve substantial gains in malaria control.<br/>
SUPPLEMENTAL MATERIAL
Coming soon ....
REFERENCES (44)
CITATIONS (114)
EXTERNAL LINKS
PlumX Metrics
RECOMMENDATIONS
FAIR ASSESSMENT
Coming soon ....
JUPYTER LAB
Coming soon ....