RNA-Seq analysis reveals insight into enhanced rice Xa7-mediated bacterial blight resistance at high temperature

• DOI: 10.1371/journal.pone.0187625
• Publication Date: 2017-11-06T18:30:20Z
• Authors: Stephen P. Cohen; Hongxia Liu; Cristiana T. Argueso; Andy Pereira; Casiana Vera Cruz; Valerie Verdier; Jan E. Leach
• Keywords: Mechanisms of Plant Immune Response; 570; Abiotic component; Hot Temperature; Xanthomonas; Science; Plant disease resistance; Blight; Oryza sativa; Plant Science; Plant hormone; Plant Pathology and Resistance to Fungal Diseases; Xanthomonas oryzae; Genes, Plant; Gene; 630; Agricultural and Biological Sciences; Abscisic acid; 03 medical and health sciences; Plant Growth Regulators; Rice Resistance Genes; Genetics; Biology; Bacterial blight; 2. Zero hunger; 0303 health sciences; Ecology; Sequence Analysis, RNA; Pathogen; Q; Genomics and Pathogenicity of Plant Pathogenic Bacteria; R; Botany; Life Sciences; Oryza; Salicylic acid; 15. Life on land; Abiotic stress; Adaptation, Physiological; 13. Climate action; FOS: Biological sciences; Medicine; Gene expression; Transcriptome; Research Article

Plant disease is a major challenge to agriculture worldwide, and it is exacerbated by abiotic environmental factors. During some plant-pathogen interactions, heat stress allows pathogens to overcome host resistance, a phenomenon which could severely impact crop productivity considering the global warming trends associated with climate change. Despite the importance of this phenomenon, little is known about the underlying molecular mechanisms. To better understand host plant responses during simultaneous heat and pathogen stress, we conducted a transcriptomics experiment for rice plants (cultivar IRBB61) containing Xa7, a bacterial blight disease resistance (R) gene, that were infected with Xanthomonas oryzae, the bacterial blight pathogen of rice, during high temperature stress. Xa7-mediated resistance is unusual relative to resistance mediated by other R genes in that it functions better at high temperatures. Using RNA-Seq technology, we identified 8,499 differentially expressed genes as temperature responsive in rice cultivar IRBB61 experiencing susceptible and resistant interactions across three time points. Notably, genes in the plant hormone abscisic acid biosynthesis and response pathways were up-regulated by high temperature in both mock-treated plants and plants experiencing a susceptible interaction and were suppressed by high temperature in plants exhibiting Xa7-mediated resistance. Genes responsive to salicylic acid, an important plant hormone for disease resistance, were down-regulated by high temperature during both the susceptible and resistant interactions, suggesting that enhanced Xa7-mediated resistance at high temperature is not dependent on salicylic acid signaling. A DNA sequence motif similar to known abscisic acid-responsive cis-regulatory elements was identified in the promoter region upstream of genes up-regulated in susceptible but down-regulated in resistant interactions. The results of our study suggest that the plant hormone abscisic acid is an important node for cross-talk between plant transcriptional response pathways to high temperature stress and pathogen attack. Genes in this pathway represent an important focus for future study to determine how plants evolved to deal with simultaneous abiotic and biotic stresses.<br/>Les maladies des plantes sont un défi majeur pour l'agriculture dans le monde entier, et elles sont exacerbées par des facteurs environnementaux abiotiques. Au cours de certaines interactions plante-pathogène, le stress thermique permet aux agents pathogènes de surmonter la résistance de l'hôte, un phénomène qui pourrait avoir un impact grave sur la productivité des cultures compte tenu des tendances au réchauffement climatique associées au changement climatique. Malgré l'importance de ce phénomène, on sait peu de choses sur les mécanismes moléculaires sous-jacents. Pour mieux comprendre les réponses des plantes hôtes lors d'un stress simultané dû à la chaleur et aux agents pathogènes, nous avons mené une expérience de transcriptomique pour les plants de riz (cultivar IRBB61) contenant Xa7, un gène de résistance (R) à la maladie bactérienne du mildiou, qui ont été infectés par Xanthomonas oryzae, l'agent pathogène bactérien du mildiou du riz, lors d'un stress à haute température. La résistance médiée par Xa7 est inhabituelle par rapport à la résistance médiée par d'autres gènes R en ce sens qu'elle fonctionne mieux à des températures élevées. En utilisant la technologie ARN-Seq, nous avons identifié 8 499 gènes exprimés différemment comme sensibles à la température dans le cultivar de riz IRBB61 connaissant des interactions sensibles et résistantes sur trois points temporels. Notamment, les gènes dans la biosynthèse de l'acide abscissique de l'hormone végétale et les voies de réponse ont été régulés à la hausse par une température élevée à la fois chez les plantes traitées par simulation et les plantes subissant une interaction sensible et ont été supprimés par une température élevée chez les plantes présentant une résistance médiée par Xa7. Les gènes sensibles à l'acide salicylique, une hormone végétale importante pour la résistance aux maladies, ont été régulés à la baisse par une température élevée pendant les interactions sensibles et résistantes, ce qui suggère qu'une résistance accrue médiée par Xa7 à haute température ne dépend pas de la signalisation de l'acide salicylique. Un motif de séquence d'ADN similaire aux éléments cis-régulateurs sensibles à l'acide abscissique connus a été identifié dans la région promotrice en amont des gènes régulés à la hausse dans les interactions sensibles mais régulés à la baisse dans les interactions résistantes. Les résultats de notre étude suggèrent que l'acide abscissique, une hormone végétale, est un nœud important pour la diaphonie entre les voies de réponse transcriptionnelle des plantes au stress à haute température et à l'attaque des agents pathogènes. Les gènes de cette voie représentent un axe important pour les futures études visant à déterminer comment les plantes ont évolué pour faire face aux stress abiotiques et biotiques simultanés.<br/>Las enfermedades de las plantas son un gran desafío para la agricultura en todo el mundo, y se ven exacerbadas por factores ambientales abióticos. Durante algunas interacciones planta-patógeno, el estrés térmico permite que los patógenos superen la resistencia del huésped, un fenómeno que podría afectar gravemente la productividad de los cultivos teniendo en cuenta las tendencias del calentamiento global asociadas con el cambio climático. A pesar de la importancia de este fenómeno, se sabe poco sobre los mecanismos moleculares subyacentes. Para comprender mejor las respuestas de las plantas huésped durante el estrés simultáneo por calor y patógenos, realizamos un experimento de transcriptómica para plantas de arroz (cultivar IRBB61) que contenían Xa7, un gen de resistencia a la enfermedad bacteriana por tizón (R), que se infectaron con Xanthomonas oryzae, el patógeno bacteriano del tizón del arroz, durante el estrés por altas temperaturas. La resistencia mediada por Xa7 es inusual en relación con la resistencia mediada por otros genes R, ya que funciona mejor a altas temperaturas. Utilizando la tecnología RNA-Seq, identificamos 8,499 genes expresados diferencialmente como sensibles a la temperatura en el cultivo de arroz IRBB61 que experimenta interacciones susceptibles y resistentes en tres puntos temporales. En particular, los genes en las vías de biosíntesis y respuesta del ácido abscísico de la hormona vegetal fueron regulados positivamente por la alta temperatura tanto en plantas tratadas de forma simulada como en plantas que experimentaron una interacción susceptible y fueron suprimidos por la alta temperatura en plantas que exhibieron resistencia mediada por Xa7. Los genes que responden al ácido salicílico, una hormona vegetal importante para la resistencia a las enfermedades, fueron regulados negativamente por la alta temperatura durante las interacciones susceptibles y resistentes, lo que sugiere que el aumento de la resistencia mediada por Xa7 a altas temperaturas no depende de la señalización del ácido salicílico. Se identificó un motivo de secuencia de ADN similar a los elementos reguladores cis sensibles al ácido abscísico conocidos en la región promotora aguas arriba de los genes regulados positivamente en interacciones susceptibles pero reguladas negativamente en interacciones resistentes. Los resultados de nuestro estudio sugieren que la hormona vegetal ácido abscísico es un nodo importante para la diafonía entre las vías de respuesta transcripcional de las plantas al estrés por altas temperaturas y el ataque de patógenos. Los genes en esta vía representan un enfoque importante para futuros estudios para determinar cómo evolucionaron las plantas para lidiar con el estrés abiótico y biótico simultáneo.<br/>تمثل الأمراض النباتية تحديًا كبيرًا للزراعة في جميع أنحاء العالم، وتتفاقم بسبب العوامل البيئية اللاأحيائية. خلال بعض التفاعلات بين مسببات الأمراض النباتية، يسمح الإجهاد الحراري لمسببات الأمراض بالتغلب على مقاومة المضيف، وهي ظاهرة يمكن أن تؤثر بشدة على إنتاجية المحاصيل بالنظر إلى اتجاهات الاحترار العالمي المرتبطة بتغير المناخ. على الرغم من أهمية هذه الظاهرة، لا يُعرف سوى القليل عن الآليات الجزيئية الأساسية. لفهم استجابات النباتات المضيفة بشكل أفضل أثناء الحرارة المتزامنة والإجهاد الممرض، أجرينا تجربة ترانسكريبتوميكس لنباتات الأرز (الصنف IRBB61) التي تحتوي على Xa7، وهو جين مقاوم لأمراض الآفات البكتيرية (R)، والذي أصيب بـ Xanthomonas oryzae، الممرض البكتيري للأرز، أثناء ارتفاع درجة الحرارة الإجهاد. المقاومة بوساطة Xa7 غير عادية بالنسبة للمقاومة بوساطة جينات R الأخرى من حيث أنها تعمل بشكل أفضل في درجات الحرارة العالية. باستخدام تقنية RNA - Seq، حددنا 8499 جينة معبر عنها بشكل تفاضلي على أنها تستجيب لدرجة الحرارة في صنف الأرز IRBB61 الذي يعاني من تفاعلات حساسة ومقاومة عبر ثلاث نقاط زمنية. والجدير بالذكر أن الجينات الموجودة في التخليق الحيوي للهرمون النباتي abscisic acid ومسارات الاستجابة قد تم تنظيمها من خلال ارتفاع درجة الحرارة في كل من النباتات المعالجة الوهمية والنباتات التي تعاني من تفاعل حساس وتم قمعها من خلال ارتفاع درجة الحرارة في النباتات التي تظهر مقاومة بوساطة Xa7. تم تقليل تنظيم الجينات المستجيبة لحمض الساليسيليك، وهو هرمون نباتي مهم لمقاومة الأمراض، بسبب ارتفاع درجة الحرارة أثناء كل من التفاعلات الحساسة والمقاومة، مما يشير إلى أن المقاومة المعززة بوساطة Xa7 عند درجة حرارة عالية لا تعتمد على إشارات حمض الساليسيليك. تم تحديد عزر تسلسل الحمض النووي المشابه للعناصر التنظيمية المستجيبة لحمض الأبسيسيك المعروفة في منطقة المحفز أعلى المنبع للجينات التي يتم تنظيمها بشكل أعلى في التفاعلات الحساسة ولكن التي يتم تنظيمها بشكل أقل في التفاعلات المقاومة. تشير نتائج دراستنا إلى أن حمض الأبسيسيك الهرمون النباتي هو عقدة مهمة للتحدث المتبادل بين مسارات استجابة النسخ النباتية للإجهاد الناتج عن ارتفاع درجة الحرارة والهجوم الممرض. تمثل الجينات في هذا المسار تركيزًا مهمًا للدراسة المستقبلية لتحديد كيفية تطور النباتات للتعامل مع الإجهادات اللاأحيائية والأحيائية المتزامنة.<br/>